Nguồn kinh phí giao tự chủ cho Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm bao gồm ngân sách Nhà nước cấp đảm bảo hoạt động thường xuyên theo quy định hiện hành; khoản đóng góp từ các doanh nghiệp kinh doanh bảo hiểm nhằm tăng cường công tác quản lý, giám sát thị trường bảo hiểm. Các doanh nghiệp kinh doanh bảo hiểm đóng góp trực tiếp cho Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm và Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm được sử dụng 100% khoản đóng góp này để chi tăng cường công tác quản lý, giám sát. Mức đóng góp bằng 0,03% doanh thu phí bảo hiểm gốc hàng năm (đối với doanh nghiệp bảo hiểm); 0,03% doanh thu phí nhận tái bảo hiểm hàng năm (đối với doanh nghiệp tái bảo hiểm); 0,03% hoa hồng môi giới bảo hiểm hàng năm (đối với doanh nghiệp môi giới bảo hiểm). Khoản đóng góp này được hạch toán vào chi phí hợp lệ của các doanh nghiệp kinh doanh bảo hiểm; Khoản thu từ công tác nghiên cứu, đào tạo và thi cấp chứng chỉ đại lý bảo hiểm: đơn vị sự nghiệp thuộc Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm tổ chức thu theo quy định.
Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm được sử dụng kinh phí để chi cho công tác quản lý, giám sát: Chi tiền lương bình quân với hệ số tiền lương tối đa không quá 02 lần mức lương đối với cán bộ, công chức do Nhà nước quy định (lương ngạch, bậc và các loại phụ cấp, trừ chế độ trả lương làm việc vào ban đêm, làm thêm giờ); Chi hành chính theo định mức quy định; Chi mua sắm tài sản phục vụ cho việc quản lý, giám sát; Chi tăng cường công tác quản lý, giám sát, thanh tra, kiểm tra; Chi hoạt động đặc thù; Chi cho đơn vị sự nghiệp: Chi phục vụ các hoạt động của đơn vị sự nghiệp (có tư cách pháp nhân, tự đảm bảo kinh phí hoạt động); Nguồn kinh phí giao tự chủ nếu có tiết kiệm, Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm được chi cho các nội dung theo quy định tại các Nghị định số 130/2005/NĐ-CP ngày 17 tháng 10 năm 2005 của Chính phủ quy định chế độ tự chủ, tự chịu trách nhiệm về sử dụng biên chế và kinh phí quản lý hành chính đối với cơ quan nhà nước, Nghị định số 117/2013/NĐ-CP ngày 07/10/2013 của Chính phủ sửa đổi, bổ sung một số điều của Nghị định số 130/2005/NĐ-CP và các quy định của pháp luật có liên quan.
Ngoài mức kinh phí giao tự chủ, hàng năm Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm được ngân sách nhà nước bố trí kinh phí để thực hiện các nhiệm vụ đặc thù theo chế độ quy định. Vào Quý III năm 2019, Bộ Tài chính tổ chức tổng kết, đánh giá kết quả thực hiện thí điểm cơ chế tài chính đối với Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm - Bộ Tài chính. trên cơ sở đó phối hợp với các cơ quan liên quan trình Thủ tướng Chính phủ xem xét, quyết định cơ chế tài chính đối với Cục Quản lý, giám sát bảo hiểm cho giai đoạn tiếp theo. Quyết định này có hiệu lực thi hành kể từ ngày 01/01/2015.